Действия художественного фильма «Крылья голубки» разворачиваются в начале ХХ векав Лондоне. Молодая, привлекательная девушка из высшего общества Кейт Крой живет в доме своей строгой и властной тётушки, а так же находится на ее полном попечении. Этот факт мешает Кейт выйти замуж за простого журналиста без титула и положения в обществе Мертона Деншера, в которого она влюблена и с которым у них тайный роман потому, что тётушка решительно настроена устроить брак своей племянницы с почитаемым лордом Марком.
Однако, у влюбленной пары появляется шанс стать счастливыми вместе, благодаря новой подруге Кейт — богатой, но смертельно больной американке Милли Тил, которая влюбляется в Мертона с первого взгляда. Кейт прибегает к хитрости и предлагает Мертону жениться на Милли, чтобы заполучить ее состояние, ведь ее дни практически сочтены. Но эта игра в фальшивую любовь идет совершенно не по правилам, установленными Кейт…